悉尼大学的研究人员不得不发挥创意，才能观察到蟾蜍肺吸虫是如何改变其宿主行为的。图片来源：Patt Finnerty 寄生虫是大自然的操纵大师。例如，寄生蜂可以通过一次叮咬就让蟑螂变成温顺、可食用的“保姆”来抚养它们的幼虫。仅需一击。一些线虫会诱导它们感染的昆虫“溺水自杀”，因为它们的幼虫是水生的。甚至有人认为，通常感染老鼠和猫的寄生虫弓形虫，在我们不小心成为它们的宿主时，也会改变我们的大脑，微妙地改变我们的性格，甚至可能让我们更容易自杀。所以，科学家们最近发现肺吸虫改变其甘蔗蟾蜍宿主行为以确保自身舒适生存，这或许并不令人惊讶。但令人惊讶，或者至少有些令人不安的是，它们究竟做了什么：这些蠕虫改变了宿主的排便方式。在Patt Finnerty在进行其他实验室试验时注意到受感染的蟾蜍行为略有不同后，关于寄生虫是否在操纵蟾蜍的问题就出现了。进一步的研究揭示了受感染和未受感染的蟾蜍在行为上存在显著差异，尤其是在排便方面。这项研究发表在期刊上一个有趣的标题为一篇有趣的标题新研究中。
微小的操纵者。图片来源：Greg Brown 引起关注的寄生虫是肺吸虫Rhabdias pseudosphaerocephala，一种主要感染甘蔗蟾蜍（Rhinella marina）的线虫。科学家们之所以关注它，是因为这些蟾蜍——通常原产于美洲——在1935年被引入澳大利亚等地后，已成为澳大利亚等地的入侵性害虫。随着入侵者的到来，它们的寄生虫也随之而来，这些寄生虫已进入其他两栖动物，并在入侵前沿迅速进化，改变它们的体型和复杂生命周期的不同阶段的时间。其生命周期涉及一个两代过程，既有寄生阶段，也有自由生活阶段。顾名思义，寄生的肺吸虫成虫生活在宿主肺部，以血液为食（1）。它们在那里产下的卵实际上是被咳出并吞下，然后在蟾蜍的消化道中孵化（2）。幼虫阶段，它们停留在粪便中，并以粪便为食（3），在蟾蜍排便后不久，它们会蜕皮变成自由生活的成虫（4），然后互相寻找并交配。此时，雌虫在育儿方面处于不利地位，因为它会将受精卵保留到孵化之后（5）。后代在它体内发育，直到它们破体而出并杀死它（6）。然后它们在土壤中等待（7），直到有机会钻入下一个不幸的蟾蜍体内（8），从而重新开始生命周期。
肺吸虫的生命周期。图表来源：Crystal Kelehear 科学家们已知这些肺吸虫会伤害它们的宿主蟾蜍——考虑到每只不幸的两栖动物肺部可能藏有近300条这样的虫子，这并不奇怪——但寄生虫是否真正操纵了宿主，这一点尚不清楚。虽然有些寄生虫的操纵行为很明显，但有时很难区分真正的操纵和感染引起的普遍生理反应，后者可能包括免疫反应，如发烧或其他“病态行为”，这些行为是由于感染而发生，但未必具有适应性目的。即便如此，这正是悉尼大学的研究人员着手要做的事情。他们特别对与水分有关的行为感兴趣，因为这些蠕虫需要一定程度的湿润才能生存，尤其是在土壤中。因此，研究小组捕获了近50只野生蟾蜍并将其圈养。一些蟾蜍自然感染，另一些则未感染；每组约一半接受了驱虫治疗，因此他们最终得到了11-13只蟾蜍的四个处理组：感染并驱虫的组，感染未驱虫的组，未感染但仍接受驱虫的组，以及未感染且未接受药物的组（后两组主要作为对照）。然后，在4个月的时间里，他们对蟾蜍进行了一系列测试，包括温度和水分试验，以观察寄生虫是否影响宿主。他们还进行了野外研究，捕获蟾蜍，为它们安装无线电发射器以便重新找到它们，确定它们是否感染，然后治疗其中一些，就像对待圈养动物一样。然后，他们喂食了不同颜色的无毒、紫外荧光染料，这让他们能够看到动物在哪里排便，并追踪它们的去向。受感染的实验室蟾蜍往往更喜欢温暖的区域，这似乎有利于寄生虫，因为当蟾蜍保持温暖时，它们的粪便中幼虫含量增加了27%。受感染的蟾蜍也花费更多时间在水中，无论其围栏的温度如何。
论文图表显示，受感染的蟾蜍比接受驱虫治疗的蟾蜍花费更多时间在水中。图1，来自Finnerty et al. 2018。研究人员还注意到，受感染的蟾蜍排便更频繁，并且似乎故意将粪便排入水容器而不是笼子干燥的报纸地板上。当他们称量这些粪便时，受感染动物粪便的平均湿重高于已驱虫的动物，但干重相同——受感染的粪便湿润度仅增加了约15%。这一点尤其令人着迷，因为当他们将肺吸虫幼虫进行测试时，发现如果土壤湿润而不是干燥，三天后存活率会高出15倍以上。野外数据也呈现出同样的情况。受感染的野生蟾蜍倾向于在靠近水源的地方排便，并在更潮湿的土壤上排便。在天气干燥时，受感染的蟾蜍会更靠近水源。“我们发现，肺吸虫感染的蟾蜍在多方面与未感染的蟾蜍行为截然不同，”悉尼大学研究员、该论文的合著者Greg Brown解释道。“最值得注意的是，受感染的蟾蜍倾向于更靠近水源，并在更潮湿的区域排便。”“这些条件增加了粪便中幼虫的存活率，并增加了它们遇到新宿主的机会。”这些行为改变可能是免疫攻击的结果，但研究人员认为可能性不大。“受感染个体与未感染个体行为不同并不奇怪，”Brown继续说道，“但差异的性质似乎一贯地朝有利于寄生虫适应度的方向发展。这就是为什么它看起来像是操纵，而不仅仅是普遍的生病。”如果是这样，那么这些结果就打开了一个，嗯，一团乱麻，因为它们证明了寄生虫对宿主的操纵可能比科学家们认为的更微妙——也更普遍。“许多寄生虫幼虫通过粪便传播到环境中，所以寄生虫操纵宿主排便的能力可能很普遍，”Brown说。“这似乎是寄生虫增加其后代生存和感染新宿主几率的逻辑方式。”
一只甘蔗蟾蜍，可能在思考它下一步的排便地点。图片来源：Greg Brown 但如果这些蠕虫真的在操纵宿主，那么就会产生更多问题——例如，蠕虫是如何引起这些行为改变的？研究人员无法确定，但他们猜测蠕虫通过调节循环细胞信号，如神经递质或激素，来促使蟾蜍在水源附近排泄湿润、频繁的粪便。准确了解它们如何施加控制，可能有助于科学家们更好地理解蟾蜍的生理机能，甚至可能找到根除它们的新方法。通过控制它们的排泄物来控制入侵物种——这岂不是一件了不起的事情。
引用: Finnerty et al. 2018. Survival of the feces: Does a nematode lungworm adaptively manipulate the behavior of its cane toad host? Ecology and Evolution, Early View. doi:10.1002/ece3.3870
